Rhizosfeer

Anoxie en schadelijke metabolieten zijn twee van verschillende eigenaardigheden die wetland bodems kenmerken en hun bestudering zo fascinerend maken. Unieke fysiologische en anatomische aanpassingen in de wortels van wetland planten stellen hen in staat om het licht, water en voedingsstoffen die beschikbaar zijn in het wetland te benutten. De aangepaste wortels zijn omgeven door een rhizosfeer, die door zijn water, zuurstof, voedingsstoffen en fysieke bescherming een overvloed aan wetland-gespecialiseerde organismen aantrekt. Deze organismen, waaronder virussen, bacteriën en archaea (zoals N-fixers, nitrifiers en methanotrofen), schimmels (zoals mycorrhizale schimmels), protozoa en dieren, bepalen de ecologische werking van het begroeide wetland door hun interacties met de wortels, met elkaar en met hun levenloze omgeving. Verschillende van deze interacties, vooral de wereldwijd significante immobilisatie van koolstof en de uitstoot van broeikasgassen, zijn uniek voor wetlands. Het huidige overzicht benadrukt de belangrijkste kwesties en hiaten in ons begrip van de bijdrage van rhizosfeerbiota aan de ecologische werking van de wijdverspreide en wereldwijd belangrijke begroeide wetlands. Multidisciplinaire onderzoeksteams die gebruik maken van moderne technologieën en benaderingen zouden kunnen helpen deze hiaten te dichten.

Inleiding Wetland ecosystemen omvatten alle vormen van begroeide overstroomde bodems, zoals moerassen, draslanden, zoutmoerassen, veenmoerassen, veengebieden, moerassen en veenlanden. Natuurlijke wetlands en rijstvelden beslaan slechts 6% van het wereldwijde begroeide landoppervlak, maar ze dragen meer dan 10% bij aan de mondiale terrestrische primaire productie, meer dan een derde van de totale organische koolstofopslag in bodems en een derde van de wereldwijde methaan (CH4) emissies. De waarde-inschattingen van de ecosysteemfuncties en -diensten die per oppervlakte-eenheid worden geleverd, zijn 10-100 keer hoger in wetlands dan in droge land- en oceaanecosystemen; bijgevolg leveren wetlands ongeveer een kwart van de mondiale waarde van ecosysteemdiensten. Het begrip van het functioneren van deze belangrijke ecosystemen is daarom van vitaal belang. Planten en de bodembiota dragen veel bij aan de waarde van de wetlands. Planten fotosynthetiseren met hun bovengrondse organen, terwijl hun wortels en hun rhizosferen de ondergrondse productiviteit van de heterotrofe bodembiota stimuleren. Anoxie en schadelijke metabolieten (bijv. waterstofsulfide, organische zuren, ammoniak en CO2) maken de bodem van het wetland vijandig voor planten en andere organismen. Wetland planten, die tot de vroegste landplanten behoren, hebben zich aangepast aan deze omstandigheden. De planten interageren met de bodem via hun rhizosfeer, een losjes gedefinieerde regio van de bodem die de wortels omringt en door hen wordt beïnvloed. Wetland rhizosferen worden gecreëerd door de beluchting en detoxificatie van de anoxische bulkbodem door de wortels; ze zijn in wezen “oxische eiland” habitats, of niches, die de diversiteit van de heterotrofe biota van het wetland sterk vergroten. De rhizosfeerbodem is een van de drie belangrijkste onderscheidende functionele componenten van het begroeide wetland. De afmetingen van de rhizosfeer zijn vluchtig. Ze zijn enerzijds afhankelijk van het metabolisme van de plant (vooral de fotosyntheserate), zoals dat tot uiting komt in de zuurstofemissie van de wortels en de rhizodeposities (wortelafscheidingen, lysaten, slijm, dood celmateriaal en bioactieve en gasvormige verbindingen) die de nabije biota beïnvloeden. Aan de andere kant zijn deze dimensies ook afhankelijk van het metabolisme van de biota, naast de bodem en de omgevingsomstandigheden. De heterotrofe biota van het wetland bestaat uit talrijke organismen die dicht bij elkaar leven, variërend van virussen, bacteriën en schimmels tot grotere organismen. Ze vervullen tal van functies en zijn verantwoordelijk voor de processen die wetlands kenmerken, waaronder de wereldwijd belangrijke productie van broeikasgassen, vooral CO2, methaan (CH4) en distikstofmonoxide (N2O). Het begrip van het functioneren van wetlands vereist daarom een begrip van hun heterotrofe biota. Heterotrofe organismen die in de rhizosfeer van wetland planten leven in plaats van in de bulk van de overstroomde bodem, worden beloond met zuurstof, voedsel, bioactieve bescherming, substraat en onderdak, maar ze lopen het risico op predatie en ziekte door andere organismen en remming door bioactieve chemicaliën. Het wortelweefsel zelf trekt ook een veelheid aan pathogenen aan. De biota in de rhizosfeer van de wetlandplant is daarom niet alleen uniek maar ook veel dichter dan in de bulk van de overstroomde bodem. Nat oppervlakte-interfacies, vooral rhizoplanen (worteloppervlakken), zijn vaak de grootste en dominante oppervlakken van het wetland, en waar de belangrijkste microbiële processen plaatsvinden. De rhizoplane is het brandpunt van loodrechte gradiënten in de concentratie van zuurstof, toxines, voedingsstoffen en redoxpotentiaal; gradiënten zijn cruciaal voor het functioneren van wetland-ecosystemen omdat veel organismen ervan afhankelijk zijn. Gradiënten intensiveren de diversiteit en de activiteit van de biota in wetlandbodems, vergeleken met droge bodems. De complementaire processen van de planten en hun rhizosfeerorganismen dragen bij aan een veerkracht tegen verontreinigingen en dragen bij aan het bioremediërende vermogen van begroeide wetlands. Verrassend genoeg hebben minder studies het functioneren van wetlands ondergronds onderzocht, vergeleken met wetlands bovengronds. De beschikbare relevante studies, die vaak bioremediatie behandelen, hebben wetlands ondergrondse ecosystemen vaak behandeld als “black boxes” en de complexiteit van de eerder genoemde interacties ontweken. Toen we voor het eerst de beschikbare literatuur over de biota van wetland rhizospheres lazen, in het begin tot halverwege de jaren negentig, leek de informatie ons onvoldoende voor de voltooiing van dit overzicht. Dit is nu veranderd, aangezien de laatste twee decennia veel multidisciplinaire onderzoekpublicaties hebben voortgebracht die inspanningen beschrijven met verbeterde methodologieën gericht op het begrijpen van de rol van rhizosfeerbiota in het functioneren van wetlands. Deze toename van interesse kan worden geïllustreerd aan de hand van een vergelijkende enquête van het aantal publicaties dat verscheen tot 1995 en in de laatste twee decennia, over onderwerpen die ons het meest relevant lijken voor het huidige artikel, namelijk wetlands, rhizospheres en hun biota.

Het huidige artikel vat kritisch de gepubliceerde bewijzen en ideeën samen met betrekking tot de populaties, activiteiten en functies van de organismen – microbiota en kleine fauna – die specifiek geassocieerd zijn met de rhizosferen van wetland planten. Hoewel grotere dieren zoals insecten, weekdieren, vissen, vogels en zoogdieren ook interageren met de wetland rhizosfeer, vallen ze buiten de reikwijdte van dit artikel. In overeenstemming met Andrén et al. (2008), heeft deze review opzettelijk oudere en grijze literatuur opgenomen die mogelijk niet beschikbaar is of praktisch vergeten is.

Organismen en Hun Functies

Algemeen

Organismen die de biogeochemie van overstroomde bodems uitvoeren, vooral methanogenen, denitrificerende bacteriën, sulfaatreducerende bacteriën, fermenters en acetogenen, bestonden al lang voordat planten en dieren opkwamen. De planten die aanvankelijk overstroomde bodems bevolkten, waren waarschijnlijk die welke erin slaagden te leven met de heersende omstandigheden en de aanwezige biota. Een groot deel van de biota die vandaag in wetlandbodems leeft, lijkt echter geëvolueerd te zijn om gebruik te maken van de patches van rhizosfeer-niches binnen de verder ontoegankelijke overstroomde bodems. Kennelijk bevorderen de voordelen in de regimes van water, gassen, pH en voedingsstofgehalte in rhizosferen in vergelijking met de bulkbodem de verhoogde diversiteit, biomassa en activiteit in de biota van de tegenwoordige rhizosfeerbodems van wetlands.

Het gebrek aan studies die wetlandprocessen, organismen en functies integreren, is waarschijnlijk te wijten aan de neiging van de vroege wetlandspecialisten om aandacht te besteden aan een individueel organisme, een component of een proces van het wetland, gebaseerd op hun persoonlijke competentie en interesse. Gelukkig zijn er de afgelopen twee decennia meer complexe multidisciplinaire studies verschenen, vooral met micro-organismen. Deze ontwikkeling heeft enorm geprofiteerd van de vooruitgang die is geboekt in moleculaire technologieën zonder cultuur. Desalniettemin zijn studies van meervoudige-organisme interacties en processen nog steeds schaars, en daarom blijft de rol die verschillende organismen spelen in de biogeochemie van de rhizosfeer van de wetland relatief onduidelijk.

Virussen

Virussen beïnvloeden diepgaand aquatische gemeenschappen en biogeochemische cycli. Virale infectie genereert uitwisselingen van genetische informatie tussen organismen en nakomelingen van virussen, en drijft zo de evolutie van zowel de gastheer als de virale gemeenschappen aan. Virale infecties van cellen die deel uitmaken van de microbële lus – de cyclus van organische stoffen en voedingsstoffen tussen de opgeloste fase en kleine cellen, zonder dat het in de grazende voedselketen terechtkomt – decimeren essentiële organismen en omzeilen voedselwebben. Op deze manier modificeren en sturen virussen stromen van energie, organische stoffen en voedingsstoffen bij.

Aquatische virussen en hun functies zijn meer bestudeerd in wetlandbodems en water dan in rhizosferen van wetlands. De virale dichtheid in mariene sedimenten is vele malen hoger dan in marien water. De virale impact op de voedingspaden in wetlandbodems, met name in rhizosferen waar de virussen en hun doelorganismen talrijk en vermengd zijn, zou theoretisch dus ernstig moeten zijn. Dit blijft echter grotendeels onontgonnen.

De overvloed aan bodemvirussen, waarvan er veel fagen zouden kunnen zijn, is afhankelijk van de bacteriële overvloed en activiteit. Virale infectie reguleert bacteriële populaties en bemiddelt bij genoverdracht in bodems. De overvloed aan bacteriën en virussen in de rhizosfeer van terrestrische planten piekt tijdens snelle plantengroei, een dynamische situatie die zich waarschijnlijk ook in wetlands voordoet.

Fytopathogene virussen doden ook wortelcellen en gunstige rhizosfeerorganismen. Plantenwortels en rhizosfeermicroben beschermen zichzelf door zich te wapenen met antivirale middelen. Veel van de relevante kennis met betrekking tot wetlandvirussen heeft betrekking op virale pathogenen van rijst. Er zijn ook studies naar het lot van pathogene virussen die door wetlands in het afvalwater drijven, maar slechts weinig publicaties beschrijven de ‘residente’ bodemvirussen die binnen dit ecosysteem functioneren. Virussen beïnvloeden de residente bacteriële populaties in begroeide bodems onder mariene aquacultuurfaciliteiten. Vissenafval stimuleert prokaryotisch metabolisme en virale infectie, vermindert de bacteriële diversiteit, verandert de samenstelling van microbiele assemblages en beïnvloedt de activiteiten van microben en virussen in de sedimenten binnen zeegrasweiden; de interacties tussen virussen en bacteriën worden beïnvloed door het vegetatieniveau van de sedimenten, wat wijst op een betrokkenheid van de wortels.

Samenvattend zou de rhizosfeer van aquatische macrofyten, dankzij de unieke omstandigheden en biota, mogelijk een significant en toch onopgemerkt reservoir kunnen zijn van specifieke wetlandvirussen en virale effecten. Hun rol in de microbële lus en als pathogenen kan virussen cruciaal maken voor de werking van begroeide wetlands. Deze relatief recente realisatie heeft de perceptie van de biogeochemie in het wetland-ecosysteem ingrijpend veranderd.